Plante protocarnivore

Bractées enduites de mucilage et fleur immature de Passiflora foetida, une plante protocarnivore.

Une plante protocarnivore (appelée aussi paracarnivore ou subcarnivore), est une plante capable de piéger des insectes, ou d'autres animaux, mais incapable de les digérer ou d'assimiler leurs nutriments comme le ferait une plante carnivore au sens strict. Certaines adaptations physico-morphologiques, comme les trichomes collants ou les feuilles modifiées en urne, peuvent se rapprocher de pièges de plantes carnivores confirmées^[1].

Certains auteurs préfèrent les termes "protocarnivore" et "subcarnivore", parce qu'ils impliquent un stade antérieur à celui de carnivore, tandis que d'autres s'y opposent pour différentes raisons, notamment parce qu'il peut s'agir d'une perte secondaire d'adaptations carnivores. Le terme "paracarnivore" est préféré par Donald Schnell, auteur du livre Carnivorous Plants of the United States and Canada, parce que sa définition, moins stricte, peut inclure un grand nombre de plantes carnivores potentielles.

La démarcation entre plantes carnivores et protocarnivores est floue, puisqu'il n'existe pas de stricte définition botanique de la carnivorité, et à cause des ambiguïtés de la littérature sur le sujet.

Observations historiques

Charles Darwin a postulé qu'Erica tetralix pouvait être carnivore

Les observations historiques du syndrome carnivore chez les espèces végétales ont été restreintes aux exemples les plus flagrants de carnivorité, comme les mécanismes actifs de captures des Droséras et des Dionées, bien que certains auteurs aient alors spéculé que certaines autres espèces puissent être carnivores sans que cela ne soit si apparent. Dans une de ses premières publications sur les plantes carnivores, Charles Darwin a suggéré qu'un certain nombre de plantes ayant développé des glandes adhésives, comme Erica tetralix, Mirabilis longifolia, Pelargonium zonale, Primula sinesis, et Saxifraga umbrosa, puissent s'avérer carnivores pour peu que quelques études approfondissent le sujet. Darwin ne fit que mentionner ces espèces, sans lui-même poursuivre ces recherches^[2], cantonné qu'il était sur le genre Drosera. Francis Lloyd élargit cette liste d'espèces suspectées de carnivorité dans son livre traitant des plantes carnivores, en 1942, mais ces espèces et leur potentiel ne furent mentionnés que dans l'introduction^[3]. En 1981, dans une revue de la littérature, Paul Simons redécouvrit un article de journal italien provenant du début du XXe siècle et identifiant plusieurs autres espèces collant et digérant les insectes piégés. Simons fut surpris de ne pas trouver de références à ces articles dans la littérature moderne ni dans les articles sur les plantes carnivores, suggérant que la recherche avait traité l'ouvrage de Lloyd comme la seule source traitant du syndrome carnivore avant 1942^[4].

Définition de la carnivorité

Darlingtonia californica ne produit pas ses propres enzymes.

Du débat sur les critères que l'on doit rencontrer pour considérer comme carnivore une plante sont ressorties deux propositions de définitions, l'une plus restrictive que l'autre.

La stricte définition requiert que la plante doive posséder des adaptations morphologiques qui attirent leurs proies, grâce à des leurres visuels ou olfactifs, les capturent et les retiennent (i.e. les parois glissantes de Brocchinia reducta ou les poils à contresens d'Heliamphora qui évitent les évasions), les digèrent par des enzymes qu'elle produit elle-même, et absorbe les produits de digestion par des structures spécialisées. Or le commensalisme est aussi évoqué comme la preuve d'une longue évolution de la carnivorité^[5]. Mais cette définition ne reconnait pas la carnivorité d'un certain nombre d'Heliamphora^[6] et de la Darlingtonia californica^[7], qui utilisent des bactéries symbiotiques et d'autres organismes pour produire les enzymes nécessaires à la protéolyse.

L'autre définition diffère fortement de la première en incluant les plantes qui ne produisent pas leurs propres enzymes digestives, mais relaient cette étape à des microorganismes internes (comme Darlingtonia californica et les quelques espèces d'Heliamphora concernées). Mais les deux définitions s'accordent sur la nécessité d'une attraction active et d'une capture. Il est également important que la plante soit capable d'assimiler les nutriments issus de la digestion : même la plus large des deux définitions stipule que la plante doit bénéficier des nutriments obtenus par son adaptation à la carnivorité (i.e. augmentation de la vitesse de croissance, augmentation des chances de survie, meilleure production de pollen ou de graines)^[8].

Un gradient de carnivorité

Plumbago auriculata, dévoilant d'abondants trichomes sur les calices.

L'une des idées dominantes est que la carnivorité chez les végétaux n'est pas dichotomique ("soit blanc, soit noir"), mais plus à un gradient allant du strictement non-carnivore (comme chez une rose, par exemple), jusqu'aux plantes carnivores au sens strict, aux mécanismes de captures actifs (comme la Dionée ou l'Aldrovanda). Les plantes comprises entre ces deux extrémités peuvent être qualifiées de protocarnivores.

On a émis l'hypothèse que les plantes protocarnivores occupaient des habitats pauvres en nutriments minéraux, mais pas aussi carencés en azote et en phosphore que les habitats de véritables plantes carnivores^[9]. Certaines plantes protocarnivores présentent une évolution convergente à celle de plantes carnivores dans leurs formes, mais pas nécessairement dans leurs fonctions. Plumbago, par exemple, possède des trichomes glandulaires sur le calice qui ressemblent, structurellement parlant, aux tentacules des Droséras et Drosophyllum^[10]. Bien que disputée, la fonction du mucilage de la première espèce viserait à écarter les insectes rampants pour favoriser les pollinisateurs d'une part, afin d'augmenter la vitesse de dispersion du pollen et des graines^[11], mais également à éviter l'attaque d'insectes rampants prédateurs^[10]. Les Droseras, par contre, attire les insectes dans son piège et ce dans le but de s'en nourrir. La protocarnivorie peut également résulter d'une perte secondaire de fonctions carnivores.

Mécanismes de capture

Il existe des similitudes entre les mécanismes de capture des plantes carnivores et protocarnivores, comme vu précédemment (avec le mucilage des Plumbago et des Drosera), plus encore si l'on se fie à la définition la plus restrictive de la carnivorité (par ex. certaines espèces d'Heliamphora seraient carnivores, d'autres protocarnivores, alors que les plantes sont presque identiques morphologiquement parlant).

Notons que certaines de ces similitudes peuvent être des homologies, c'est-à-dire qu'elles résultent d'un héritage phylogénétique commune (par ex. les pièges à urnes des genres frères Darlingtonia et Sarracenia) ou des analogies (comme les feuilles collantes des genres Ibicella et Pinguicula, indépendants évolutivement).

Pièges adhésifs

La hampe florale de Stylidium productum, munie de pièges protocarnivores.

Dr. Geogre Spomer de l'Université d'Idaho a découvert l'activité protocarnivore de plusieurs espèces de plantes glandulaires, incluant Cerastium arvense, Gilia aggregata, Heuchera cylindrica, Mimulus lewisii, Penstemon attenuata, Penstemon diphyllus, Potentilla glandulosa var. intermedia, Ribes cerum, Rosa nutkana var. hispida, Rosa woodsia var. ultramontana, Solanum tuberosum, Stellaria americana, and Stellaria jamesiana. Ces espèces ont été testées positives pour une activité protéolytique, bien que l'on ne sache pas si les protéases sont produites par la plante ou par des microbes de surface. Deux autres espèces étudiées par le Dr. Spomer, Geranium viscossisimum et Potentilla arguta, ont également dévoilé une activité protéolytique, mais l'expérience a été poussée jusqu'à leur proposer des protéines d'algues marquées par du Carbone 14. Les deux espèces ont dévoilé une aptitude à absorber les protéines marquées^[12].

D'autres plantes considérées comme protocarnivores ont des trichomes collants à leur surface, comme le pédoncule floral et le bourgeon des Stylidium et Plumbago^[13], la bractées de la Passiflora foetida, et les feuilles du Plumbago. Les trichomes de Stylidium, qui apparaissent sous la fleur, sont connus depuis des siècles pour leur capacité à capturer et à tuer les petits insectes, mais l'objectif de cette opération reste ambigu. En novembre 2006, Dr. Douglas Darnowski a publié un article sur la digestion active des protéines quand elles entrent en contact avec le trichome d'une espèce de Stylidium issu d'une culture de tissu végétal en condition aseptiques, prouvant que la plante, et non les microbes à sa surface, produisait des protéases^[14]. Darnowski conclut dans cet article que les espèces du genre Stylidium peuvent être qualifiées de carnivores, bien qu'il reste à démontrer l'avantage compétitif que cette adaptation implique.

Un "insecte assassin" sur une tige de Roridula gorgonias, laquelle utilisera les excréments de cet allié.

Roridula entretient une relation encore plus complexe avec sa proie. Les plantes de ce genre produisent des feuilles collantes, recouvertes de glandes résineuses ressemblant à celles d'une Drosera. Cette résine, contrairement au mucilage, est incapable de produire des enzymes digestives. Roridula ne profite donc pas directement des insectes qu'elle capture. Elle entretient donc une symbiose mutuelle avec l'assassin bug Pameridea roridulae, qui se nourrit de l'insecte capturé. La plante profite des nutriments contenus dans les excréments de l'"insecte assassin"^[15].

De même, les bractées modifiées et collantes de la Passiflora foetida ont été étudiées pour leurs aptitudes à la carnivorité. Un article publié en 1995 dans le Journal of Biosciences a détaillé la preuve que les bractées glandulaires jouaient un rôle dans la défense de la fleur et étaient également capables de digérer les proies capturées pour en absorber les nutriments^[16].

Ibicella lutea est un autre piège adhésif protocarnivore, qui a servi de sujet à plusieurs études. Rapidement ces études conclurent que la plante digérait les protéines qui lui étaient imposées^[17]. Des études ultérieures et plus soigneuses, testant l'activité de protéases, n'en trouvèrent pas, alors qu'il est reconnu que la plante est capable de capturer et de tuer des proies^[18].

Pièges en urne

Le réservoir d'eau d'un Dipsacus fullonum, un piège en urne.

Les pièges en urnes des plantes protocarnivores sont identiques à ceux des carnivores sous plusieurs angles, excepté dans le mode de digestion de la plante. Rappelons que la définition stricte de la carnivorité végétale implique la digestion par des enzymes endogènes. Selon ce critère, beaucoup de plantes à urnes considérées comme carnivores seraient classées comme protocarnivores: Darlingtonia californica^[7] et plusieurs espèces d'Heliamphora ne produisent pas leurs propres enzymes, comptant sur une faune microbienne pour effectuer la digestion^[6].

Un autre piège à urne, distinct de ceux des Sarraceniaceae, est celui formé par les feuilles de certaines bromeliaceae, lorsque celles-ci, réunies en rosette, collectent de l'eau et capturent des insectes. Si la Brocchinia reducta est capable de synthétiser au moins une enzyme digestive et peut donc être considérée comme carnivore au sens strict, l'épiphyte Catopsis berteroniana pourrait être considérée comme carnivore au sens large. En effet, elle est capable d'attirer et de tuer des proies, et les trichomes à la surface des feuilles peuvent absorber des nutriments. Mais aucune activité enzymatique n'a été détectée : la plante utilise une faune microbienne pour dégrader ce qu'elle capture^[19].

Nous pourrions dire la même chose de Paepalanthus bromelioides, bien que ce soit un membre des Eriocaulaceae et non une broméliacée. Il forme également un réservoir d'eau central adapté à l'attraction d'insectes. Comme C.berteroniana, il ne produit pas d'enzymes digestives^[20].

Un autre piège à urnes protocarnivore potentiel est le Dipsacus fullonum, dont l'hypothèse d'une carnivorité a été écartée. Une seule étude majeure a portée sur D. fullonum pour sa carnivorité, mais elle n'a démontré ni activité d'enzymes digestives ni absorption foliaire^[21].

Autre

Capsella bursa-pastoris, la "bourse-à-pasteur", est une autre plante dont la carnivorité est contestée. Cette plante protocarnivore au mécanisme très particulier est capable de capturer des proies à un seul moment de son cycle de vie : les graines de la plantes sont enduites d'un mucilage qui, au contact de l'eau, gonfle et prend la forme d'une substance gélatineuse. Celle-ci attire activement des proies, qu'elle tue. Une activité protéolytique et l'absorption de nutriments ont été démontrés^[22] Il ne reste plus qu'à quantifier les bénéfices de cette adaptation carnivore pour la plante^[1].

Perte de la carnivorité

Nepenthes ampullaria s'est adaptée à la capture de feuilles mortes.

Quelques plantes qui pourraient être considérées comme protocarnivores ou paracarnivores sont celles qui avaient initialement des adaptations carnivores mais semblent avoir évolué vers une autre voie de celle de la prédation d'arthropodes, trouvant d'autres sources de nutriments. Un exemple de ce phénomène est l'urne de Nepenthes ampullaria, un Népenthès tropical. Bien qu'elle ait conservé sa capacité d'attirer, capturer et digérer des insectes, cette espèce a acquis la faculté de digérer la litière de feuilles mortes qui compte pour une bonne partie de ses ressources azotées. Ceci correspond à un régime partiellement détritivore^[23]. Cette espèce a perdu secondairement certaines des adaptations du genre Nepenthes, toutes les autres espèces du genre étant carnivores^[23],[24].

Utricularia purpurea, une Utricularia, provient d'un autre genre de plantes carnivores qui a partiellement perdu ses adaptations carnivores. Cette espèce se nourrit également d'algues, de zooplancton, de débris, en faveur de l'hypothèse que les outres de U. purpurea favorisent une interaction mutuelle au lieu d'une seule relation prédateur-proie^[25].

Évolution

Les disciplines de l'écologie et de la biologie évolutive ont présenté plusieurs hypothèses pour répondre à l'évolution vers la carnivorité au sein du règne végétal, qui peuvent également s'appliquer aux plantes protocarnivores. Le terme "protocarnivore" lui-même suggère que ces espèces sont en train de développer leur propre carnivorité, bien que certaines puissent n'être qu'un exemple d'adaptation défensif, comme le Plumbago^[10],[11]. D'autres plantes carnivores, au contraire, semblent évoluer vers une perte de leur syndrome carnivore, comme N. ampullaria et U. purpurea.

Notes

1. ↑ ^{a et b} Schnell, 2002
2. ↑ Darwin, 1875
3. ↑ Lloyd, 1942
4. ↑ Simons, 1981
5. ↑ The five rigid criteria of the carnivorous syndrome proposed by Juniper et al. (1989) and Albert et al. (1992).
6. ↑ ^{a et b} Field studies of Heliamphora have determined that some species (H. nutans, H. heterodoxa, H. minor, and H. ionasii) do not produce their own digestive enzymes (Jaffe et al., 1992).
7. ↑ ^{a et b} Hepburn et al. (1927) is referenced in Ellison and Farnsworth (2005) as the authoritative source on Darlingtonia's apparent lack of proteolytic enzymes. Ellison and Farnsworth (2005) also notes that Darlingtonia instead relies on "a food web of bacteria, protozoa, mites, and fly larvae" to break down captured prey (Naeem, 1988; Nielsen, 1990).
8. ↑ The "two part" requirement set established by Givnish et al. (1984)
9. ↑ Spoomer (1999) presented the argument that carnivorous plants may have evolved from protocarnivorous species when faced with a nutrient deficiency, noting the genetic evidence for multiple independent plant lines that evolved a fully carnivorous habit (Juniper et al., 1989; Albert et al., 1992).
10. ↑ ^{a, b et c} Schlauer, 1997
11. ↑ ^{a et b} Fahn and Werker, 1972
12. ↑ Spomer, 1999
13. ↑ Rachmilevitz and Joel, 1976
14. ↑ Darnowski et al., 2006
15. ↑ Hartmeyer (1998) described this phenomenon in the genus Roridula.
16. ↑ Passiflora foetida bracts produce proteases and acid phosphatases (Radhamani et al., 1995).
17. ↑ Beal (1875) and Mameli (1916) both placed bits of food--beef and hard-boiled egg white, respectively--on the leaf surface and in some cases the food "disappeared." They concluded that Ibicella lutea may be carnivorous.
18. ↑ Meyers-Rice (1999) and Wallace et al. (1999) completed the same studying using a similar methodology to test for protease activity in Ibicella lutea. They both concluded the plant possessed no protease enzymes.
19. ↑ Frank and O'Meara (1984) detected a higher trapping rate in C. berteroniana compared to three other tank bromeliads. They also noted that commensals lived unharmed within the tank. Benzing et al. (1976) discovered that C. berteroniana is capable of absorbing radioisotope-tagged amino acids through the leaves.
20. ↑ Pierre Jolivet (1998) suggests that this plant also relies on its internal food web to break down the soft tissues of prey for absorption.
21. ↑ Christy (1923) did note that the fluid collected in the basin formed by the leaves has a lower surface tension, which could be an adaptation to kill prey.
22. ↑ Barber, 1978
23. ↑ ^{a et b} Clarke, 2001
24. ↑ Clarke, 1997
25. ↑ Richards (2001) did an extensive study in the field on U. purpurea and noted that trapping rates of the usual Utricularia prey were significantly lower than in other species in the genus.

Références

• Adam, J.H. (1997). Prey spectra of Bornean Nepenthes species (Nepenthaceae) in relation to their habitat. Pertanika Journal of Tropical Agricultural Science 20(2/3): 121-134.
• Albert, V.A., Williams, S.E., and Chase, M.W. (1992). Carnivorous plants: Phylogeny and structural evolution. Science, 257: 1491-1495.
• Barber, J.T. (1978). Capsella bursa-pastoris seeds: Are they "carnivorous"? Carnivorous Plant Newsletter, 7: 39–42.
• Beal, W.J. (1875). Carnivorous plants. Journal of the American Association for the Advancement of Science, 1875B: 251-253.
• Benzing, D.H., Henderson, K., Kessel, B., and Sulak, J.A. (1976). The absorptive capacities of bromeliad trichomes. American Journal of Botany, 63: 1009-1014.
• Christy, M. (1923). The common teazel as a carnivorous plant. Journal of Botany, 61: 33-45.
• Clarke, C.M. (1997). Nepenthes of Borneo. Natural History Publications (Borneo), Kota Kinabalu.
• Clarke, C.M. (2001). Nepenthes of Sumatra and Peninsular Malaysia. Natural History Publications (Borneo), Kota Kinabalu, pp. 59-60.
• Clarke, C.M., U. Bauer, C.C. Lee, A.A. Tuen, K. Rembold, and J.A. Moran. 2009. Tree shrew lavatories: a novel nitrogen sequestration strategy in a tropical pitcher plant. Biology Letters, 5(5): 632–635. DOI:10.1098/rsbl.2009.0311
• Darnowski, D.W., Carroll, D.M., Płachno, B., Kabanoff, E., and Cinnamon, E. (2006). Evidence of protocarnivory in triggerplants (Stylidium spp.; Stylidiaceae). Plant Biology, 8(6): 805-812.
• Darwin, Charles. (1875). Insectivorous Plants. J. Murray, London.
• Ellison, A.M. and Farnsworth, E.J. (2005). The cost of carnivory for Darlingtonia californica (Sarraceniaceae): Evidence from relationships among leaf traits. American Journal of Botany, 92(7): 1085-1093.
• Fahn, A. and Werker, E. (1972). Anatomical mechanisms of seed dispersal. in Kozlowski, T.T. (ed.), Seed Biology, Academic Press.
• Frank, J.H. and O'Meara, G.F. (1984). The bromeliad Catopsis berteroniana traps terrestrial arthropods but harbors Wyeomyia larvae (Diptera: Culicidae). Florida Entomologist, 67: 418-424.
• Fountain, H. 2009. A Plant That Thrives When Used as a Toilet. The New York Times, June 15, 2009.
• Givnish, T.J., Burkhardt, E.L., Happel, R.E., and Weintraub, J.D. (1984). Carnivory in the bromeliad Brocchinia reducta, with a cost/benefit model for the general restriction of carnivorous plants to sunny, moist, nutrient-poor habitats. American Naturalist, 124: 479-497.
• Hartmeyer, S. (1998). Carnivory in Byblis revisited II: The phenomenon of symbiosis on insect trapping plants. Carnivorous Plant Newsletter, 27(4): 110-113. Available online: HTML
• Hepburn, J.S., Saint John, E.Q., and Jones, E.M. (1927). The biochemistry of the American pitcher plants. Transactions of the Wagner Free Institute of Science of Philadelphia, 11: 1-95.
• Jaffe, K., Michelangeli, F., Gonzalez, J.M., Miras, B., and Ruiz, M.C. (1992). Carnivory in Pitcher Plants of the Genus Heliamphora (Sarraceniaceae). New Phytologist, 122(4): 733-744. (First page available online: JSTOR PDF of first page and HTML text of abstract)
• Jolivet, Pierre. (1998). The Interrelation Between Insects and Plants, CRC Press.
• Juniper, B.E., Robbins, R.J., and Joel, D.M. (1989). The Carnivorous Plants. London: Academic Press. ISBN 0-1239-2170-8
• Lloyd, F.E. The Carnivorous Plants. New York: The Ronald Press Company.
• Mameli, E. (1916). Ricerche anatomiche, fisiologiche e biologiche sulla Martynia lutea Lindl. Atti del'Universita di Pavia (Serie 2) 16: 137-188.
• Meyers-Rice, B.A. (1999). Testing the appetites of Ibicella lutea and Drosophyllum. Carnivorous Plant Newsletter, 28: 40-43. Available online: HTML
• Naeem, S. (1988). Resource heterogeneity fosters coexistence of a mite and a midge in pitcher plants. Ecological Monographs, 58: 215-227.
• Nielsen, D.W. (1990). Arthropod communities associated with Darlingtonia californica. Annals of the Entomological Society of America, 83: 189-200.
• Rachmilevitz, T. and Joel, D.M. (1976). Ultra structure of the calyx glands of Plumbago capensis Thumb. in relation to the process of secretion. Israel Journal of Botany, 25:159-168.
• Radhamani, T.R., Sudarshana, L., and Krishnan, R. (1995). Defence and carnivory: Dual role of bracts in Passiflora foetida. Journal of Biosciences, 20(5): 657-664. Available online: PDF.
• Richards, J.H. (2001). Bladder function in Utricularia purpurea (Lentibulariaceae): Is carnivory important? American Journal of Botany, 88(1): 170-176.
• Schlauer, J. (1997). "New" data relating to the evolution and phylogeny of some carnivorous plant families. Carnivorous Plant Newsletter 26(2): 34-38 (available online).
• Schnell, D.E. (2002). Carnivorous Plants of the United States and Canada, second edition. Timber Press. ISBN 0-88192-540-3
• Simons, Paul. (1981). How exclusive are carnivorous plants? Carnivorous Plants Newsletter, 10(3):65-68,79-80.
• Spoomer, G.G. (1999). Evidence of protocarnivorous capabilities in Geranium viscosissimum and Potentilla arguta and other sticky plants. International Journal of Plant Sciences, 160(1): 98-101.
• Wallace, J., McGhee, R., and Biology Class. (1999). Testing for carnivory in Ibicella lutea. Carnivorous Plant Newsletter, 28: 49-50.

Sources

• (en) Cet article est partiellement ou en totalité issu de l’article de Wikipédia en anglais intitulé « protocarnivorous plant » (voir la liste des auteurs)